도쿠가와 미술관은 19세기 오와리 도쿠가와 요시치카의 유물로 형성된 가문의 유산을 전시하기 위하여 1935년에 개관되었다. 이 유물들은 에도 시대(1603-1867)동안 선택받은 막부 일가중의 하나인 오와리 도쿠가와 후세들에게 상속되어 전해져 내려왔다. 예술품, 가구, 방패, 의류와 기타 다른 물품들은 에도막부의 시조가 사용하였던 것들이다. 도쿠가와 이에야스의 유물들이 중심을 이루며, 그의 아홉번째 아들인 요시나오과 오와리 도쿠가와 일가의 시조가 보유하던 유물이 추가되었다. 유물은 총10,000가지 이상이나 된다. 도쿠가와 미술관은 폭넓고 질 높은 유물, 그 보존상태에 대해서 상당히 자부하고 있다. 특히, 세계적으로 유명한 12세기의 겐지이야기 삽화두루마리를 포함해, 국보로 지정된 9개의 유품, 중요 문화재로 지정된 59개의 유물을 자랑한다.
1987년에는 개관 50주년(1985)을 기념, 증개축공사를 하여 신관이 개관되었다. 그리고, 2004년11월, 도쿠가와 미술관이 있는 도쿠가와엔(도쿠가와 공원) 일대를 재개관하였다. 도쿠가와 미술관은 오와리 도쿠가와 가문의 귀중한 문학 작품들을 전하는 호사문고와 보도로 연결되었으며, 도쿠가와 미술관과 호사문고가 일체가 된 전시를 열어, 근현대 일본상류층의 문화를 체험할 수 있게 되었다.